Donnie Darko er 16 år gammel og egentlig svært smart. Det er bare det at hans beste venn er en stor kanin med dødninghodemaske, som bare han kan se, som attpåtil manipulerer ham til å gjøre ting av forbrytersk natur.

Velkommen til Donnie Darkos verden! Donnie er en vanlig amerikansk tenåring - i hvert fall nesten! Etter å ha vært vitne til at en jetmotor fra et fly har smadret hans barndomshjem, blir Donnie plaget av marerittbilder. Det grusomme monsteret Frank materialiserer seg og forteller Donnie at han har begrenset tid på seg til å oppfylle sin spesielle skjebne i livet. Dette fører Donnie inn i en rekke ville eventyr, som forskrekker hans lærere, skremmer hans foreldre grundig og forbløffer hans venner.